Contraction dynamics of biological muscles : mechanical and thermodynamical prediction, and experimental verification

Abstract

Biological movement generation is a dynamical process involving not only biomechanical structures, e.g., muscles, bones, ligaments, etc. but also metabolic energy processing, physiological sensing, and neuronal control. In this thesis, a physics approach to study these complex interactions is presented. It builds upon the results of physiological experiments with isolated animal muscles over the course of which their distinct dynamic properties have been described in great detail. Derived from previous simulation studies, the hypotheses posed were that the dynamic properties of muscles strongly contribute to generation and control of movements, they allow very simple control strategies, and thus reduce control effort in comparison to (technical) systems whose actuators do not have similar dynamic properties.

Hopping was used as a template model to study the relation of muscle properties, control strategies, and interaction with the environment. It was found that the typical non-linear force-velocity relation of the biological muscle is important for hopping stability. Additionally, stability could be improved by combining feed-forward and feedback control strategies. The results highlight the importance of the muscle properties, especially that of the force-velocity relation for the control of periodic movements.

If an organism exploits the muscle properties, the control effort was expected to be less than in a (technical) system without these properties. To quantify control effort, a new measure based on information theory was developed. Applied to hopping models this method revealed that the required information to control hopping can be as low as I=34bit with a muscle vs. I=798bit with a DC-motor. Concerning the muscle, the control strategy was particularly designed to exploit the muscle properties. In case of the DC-motor, a typical engineering control approach was chosen, where a negative-feedback controller was used to enforce a predefined trajectory regardless of the actuator properties. This shows that the approach to control effort based on information theory is applicable to and comparable across completely different actuator designs and control approaches.

So far, biomechanical muscle models incorporated the force-velocity relation as a phenomenological fit to experimental data, i.e. a hyperbolic function. Only microscopic muscle models proposed a physical origin of the hyperbolic force-velocity relation. However, microscopic muscle models can neither be used in simulation studies of complex human movements, nor as a blueprint for the construction of artificial muscles. A different macroscopic model predicted the hyperbolic force-velocity relation from an arrangement of three macroscopic physical components: a mechanical energy source (active element AE), a parallel damper element (PDE), and a serial element (SE) that exhibits operating points with hyperbolic force-velocity dependency. To verify the contraction dynamics of this model, the analytical model was compared to a numerical simulation and a hardware implementation. The analytical model only predicts the operating points at steady state, whereas the numerical model includes the dynamics of the contraction, and the hardware implementation is used to verify the real world functionality of the concept. The same experiments as usually performed with biological muscles were conducted, i.e. quick release experiments against different loads. A similar hyperbolic force-velocity relation was found in the numerical model and the hardware implementation. However, deviations from the analytical prediction were found.

To resolve these discrepancies, two types of quick release experiments were performed. These experiments represent two extreme cases of the contraction dynamics, i.e. against a constant force (isotonic) and against an inertial mass. Both experiments revealed hyperbolic force-velocity relations. Interestingly, the analytical model not only predicts these extreme cases, but additionally all contraction states in between as well. It was possible to validate these predictions with the numerical model and the hardware experiment. These results prove that the origin of the hyperbolic force-velocity relation can be mechanically explained on a macroscopic level by the dynamical interaction of three mechanical elements. Thus, the concept can be seen as a starting point for the development of muscle-like bionic actuators.

With these studies, this thesis contributes to the understanding of the role that muscles play in the control of periodic movements, and proposes a design concept allowing a transfer of their beneficial properties into technical systems. By using information theory to quantify the control effort, technical biological systems can be compared and key characteristics can be identified. These new insights and methods contribute to the integrated view of biological movement generation.

Biologische Bewegungserzeugung ist ein dynamischer Prozess bei dem neben der Dynamik biomechanischer Strukturen wie Muskeln, Knochen, Bänder etc. auch metabolische Energieumsetzung, physiologische Sensorik sowie neuronale Kontrolle eine wichtige Rolle spielen. Dieses komplexe Zusammenspiel wurde in dieser Arbeit mit physikalischen Methoden untersucht. Die Arbeit baut auf den Ergebnissen physiologischer Experimente mit isolierten Tiermuskeln auf, in denen die besonderen dynamischen Eigenschaften der Muskeln bestimmt wurden. Folgende Hypothesen wurden untersucht: Die dynamischen Eigenschaften der Muskeln tragen maßgeblich zur Erzeugung und Kontrolle von Bewegungen bei. Sie erlauben dadurch sehr einfache Kontrollstrategien. So wird der Kontrollaufwand gegenüber (technischen) Systemen ohne diese Eigenschaften erheblich reduziert.

Hüpfen wurde als Beispiel genommen, um die Beziehung zwischen Muskeleigenschaften, Kontrollstrategien und Interaktion mit der Umwelt zu untersuchen. In einer Simulation zeigte sich, dass die charakteristische nichtlinearen Kraft-Geschwindigkeits-Relation entscheidend ist für die Stabilität beim Hüpfen. Die Stabilität konnte verbessert werden, wenn einfache Kontrollstrategien kombiniert wurden. Diese Ergebnisse zeigen die Bedeutung der Kraft-Geschwindigkeits-Relation für die Kontrolle periodischer Bewegungen.

So war zu erwarten, dass ein Organismus, der die dynamische Eigenschaften des Muskels ausnutzt, einen geringeren Kontrollaufwand hat, als ein (technisches) System ohne diese Eigenschaften. Für die Quantifizierung des Kontrollaufwands wurde ein neues Maß entwickelt. Es basiert auf der Informationstheorie. Angewandt auf Hüpfmodelle zeigte sich, dass der Kontrollaufwand für stabiles Hüpfen mit einem Muskel bei gerade mal I=34bit liegt - mit einem Elektromotor hingegen bei I=798bit. Die Kontrollstrategie für den Muskel war speziell entworfen um die Muskeleigenschaften auszunutzen. Die Kontrollstrategie für den Elektromotor hingegen war eine typische Robotiklösung, bei der ein Regler eine vorgegebene Trajektorie, unabhängig von den Aktuatoreigenschaften, erzwingen sollte. Diese Ergebnisse zeigten, dass der informationstheoretische Kontrollaufwand auf unterschiedlichste Aktuatoren und Kontrollansätze angewandt werden kann und diese quantitativ vergleichbar macht.

Beide Studien zeigen die Bedeutung der hyperbolischen Kraft-Geschwindigkeits-Relation. Diese hilft bei der Stabilisierung periodischer Bewegungen und reduziert den Kontrollaufwand. In den folgenden Studien wurde deshalb der physikalische Ursprung der Kraft-Geschwindigkeits-Relation untersucht.

Ein kürzlich veröffentlichtes makroskopisches Modell führt die hyperbolische Kraft-Geschwindigkeits-Relation auf drei physikalische Elemente zurück: Eine mechanische Energiequelle, einen dazu parallelen Dämpfer und ein in Serie geschaltetes Element. Für dieses Konstrukt wurden Arbeitspunkte auf einer hyperbolischen Kraft-Geschwindigkeits-Relation vorhergesagt. Es wurde untersucht, ob diese Arbeitspunkte in einer dynamischen Kontraktion erreicht werden. Dazu wurden ein numerisches und ein mechanisches Modell entwickelt. Mit beiden Modellen wurden “quick-release” Experimente gegen eine Masse durchgeführt, wie sie in der Physiologie mit Tiermuskeln durchgeführt werden. Das numerische und das mechanische Modell zeigten beide eine ähnliche hyperbolische Kraft-Geschwindigkeits-Relation. Allerdings wich diese quantitativ von der analytischen Vorhersage ab.

Um diese Diskrepanz aufzulösen, wurden zwei unterschiedliche “quick-release” Experimente durchgeführt. Diese Experimente untersuchen zwei Extreme der Kontraktionsdynamik: Gegen eine konstante Kraft (isotonisch) und gegen eine träge Masse. In beiden Experimenten wurde eine hyperbolische Kraft-Geschwindigkeits-Relation nachgewiesen, deren Parameter jedoch nicht identisch sind. Interessanterweise sagt das analytische Modell beide Hyperbeln und zusätzlich weitere dazwischenliegende vorher. Auch die dazwischenliegenden Hyperbeln konnten in den Experimenten nachgewiesen werden. Diese Ergebnisse stellen zum Einen die Interpretation biologischer Experimente in Frage. Sie bestätigen aber zum Anderen, dass die hyperbolische Kraft-Geschwindigkeits-Relation mit der dynamischen Interaktion dreier makroskopischer Elemente erklärt werden kann. Daher kann dieses Konzept als Startpunkt für die Entwicklung von muskelähnlichen bionischen Antrieben gesehen werden.

Diese Studien zeigen, welche Rolle Muskeln bei der Kontrolle von periodischen Bewegungen spielen. Außerdem stellen sie einen Ansatz dar, deren vorteilhafte Eigenschaften in die Technik zu übertragen. Das neu entwickelte informationstheoretische Maß für den Kontrollaufwand erlaubt es auch, technische Lösungen mit der Biologie zu vergleichen. Diese neuen Einsichten und Methoden tragen zum integrierten Bild biologischer Bewegungserzeugung bei.